Vespertales es un action RPG de fantasía oscura ambientado dentro de la mente de Matty, un niño atrapado en su propia mente llena de sueños distorcionados. El jugador controla a Sandy, su hermano mayor, quien debe explorar biomas surrealistas, combatir criaturas nacidas de sus recuerdos y adentrarse en peligrosos Beacons para recuperar sus fragmentos de memoria. El juego combina combate rápido, exploración, construcción de builds y progresión permanente con una narrativa emocional sobre la familia, el miedo y la memoria.